木の葉の里に帰郷するナルト達。そんな中、暁のメンバー・飛段と角都がナルトの九尾を狙い、木の葉の里に接近していた。
飛段達の行動を知った綱手は、彼らを抹殺するべく、新編成した二十小隊の忍達を送り込むが、飛段達の圧倒的な力の前に窮地に陥り、猿飛アスマが命を落とすことになる。
師・アスマを亡くした第十班の奈良シカマル、秋道チョウジ・山中いのの三人は仇を討つべく、はたけカカシ協力の元で再戦に向かう。
アスマの仇の飛段と一騎打ちになるシカマルだが、戦略を駆使し勝利する。一方、カカシ達は角都との戦闘に苦戦するも、増援に来たナルトが新術「風遁・螺旋手裏剣」を用い、角都を倒す。
大蛇丸はサスケの肉体を自分の物にするため、好機を狙っていた。だが、それに気付いていたサスケに奇襲され殺害される。大蛇丸のアジトを出たサスケは、各地のアジトを巡って水月、香燐、重吾の三人の忍を仲間に加え、小隊「蛇」を結成する。そして、イタチへの復讐に向け、行動を開始する。
サスケが結成した「蛇」に脅威を抱いた暁は、デイダラと仮面の男・トビを刺客として放つ。デイダラと死闘を繰り広げるサスケだったが、最後はデイダラの自爆をかわし生き残る。
暁のリーダー・ペインが雨隠れの里にいることを掴んだ自来也は、一人で敵地に乗り込む。だが自来也の潜入を察知したペインは、自来也の下へ使者を送り込む。その使者は自来也のかつての弟子・小南だった。
小南と交戦になる自来也だが、術で小南の動きを封じ込めることに成功する。そこへペインが現れ、その容姿や小南と共に行動していることから、かつての弟子・長門だと気付く。だがそこにいるペインは長門と容姿は似ているものの長門本人ではなく、長門の輪廻眼(忍びの始祖とされる六道仙人がもっていたと言われる眼。
術を吸収したり、引力・斥力を使うなど、様々な力を持つ)の能力によって操られた忍の死体であった。
当初、自来也はそのことに気付いていなかったが、ペイン六道(ペイン6体の総称)が現れ、その中の一人がかつての弟子・弥彦の姿をしていたことからペインの仕組みに気付き始める。
だが時すでに遅く、自来也はペインに致命傷を与えられてしまう。死の間際、自来也は最後の力を振り絞り、木の葉の里にペインの情報を暗号化して送り力尽きた。